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有毒金屬具有高毒性和不可降解性，是水環境中嚴重的污染物之一。藻類是生態系統中的初級生產者，具有生長速度快、對有毒金屬的吸附能力強等優勢。關于藻類對有毒金屬的吸收、轉化、儲存及適應機制的研究，不僅能揭示其對生態系統食物鏈及人類健康的影響，而且能為利用藻類開展有毒金屬水體生物修復提供理論和技術支持。中國科學院水生生物研究所藻類細胞生物學學科組以萊茵衣藻為模式生物，在有毒金屬的富集機制和生物修復方面開展了一系列的研究工作。

首先，證明了溶酶體相關細胞器（LROs，Lysosome-related organelles）是真核生物中多種金屬離子在細胞內的儲存位點，具有調節金屬穩態的作用。溶酶體相關細胞器內部呈酸性環境，含有一個或多個多聚磷顆粒，用于儲存細胞吸收但并未利用的鈣、鐵、銅、錳、鋅等金屬元素（圖1）。在建立溶酶體相關細胞器純化方法的基礎上，通過離子組、蛋白組、形態分析和酶活檢驗等方法，解析了溶酶體相關細胞器在應對環境變化時的形態及蛋白質組成上的變化。結果顯示處于生長平臺期的藻類細胞和鐵超載的藻類細胞的溶酶體相關細胞器均具有溶酶體功能和儲存金屬離子的功能，但是鐵超載細胞中溶酶體相關細胞器的形態和金屬含量均發生顯著變化，呈現酸鈣體的特征。這些研究表明溶酶體相關細胞器是一種動態變化的細胞器，其結構和功能受到環境變化的調控（圖2），為進一步研究溶酶體相關細胞器的生物發生及其調控金屬離子代謝的機制打下基礎。該研究于2023年3月發表在植物學經典雜志Plant Physiology上（文章鏈接：https://doi.org/10.1093/plphys/kiad189）。下一步工作可通過增加溶酶體相關細胞器的數量或儲存金屬離子的能力進而提高藻類細胞對有毒金屬的富集和轉化能力。

圖1 衣藻溶酶體相關細胞器及其中的元素分布。A. 生長平臺期衣藻細胞內的溶酶體相關細胞器。LysoTracker紅色熒光標記溶酶體相關細胞器，DAP I白色熒光標記多聚磷顆粒，綠色熒光為葉綠體自發熒光。B. 能譜電鏡觀察純化的溶酶體相關細胞器內的元素分布。

圖2 生長平臺期的萊茵衣藻細胞和鐵超載細胞中溶酶體相關細胞器的形態示意圖。A、生長平臺期細胞中多數溶酶體相關細胞器含數個無膜的多聚磷顆粒，類似于植物細胞中的裂解液泡；B、鐵超載細胞中的多數溶酶體相關細胞器含1-2個較大的多聚磷顆粒，類似于其他物種中的酸鈣體。

其次，揭示了真核藻類對重金屬鎘的短期響應和長期適應機制。鎘是水環境中污染嚴重的有毒金屬之一，已有的研究通過轉錄組和蛋白組技術比較了鎘脅迫下基因和蛋白表達的變化，但由于部分轉錄的基因不翻譯成蛋白、低豐度蛋白難以檢測等原因，常導致二者的數據難以匹配。利用翻譯組對核糖體中正在翻譯的mRNA進行測序，可顯著增加RNA和蛋白質之間的相關性。翻譯組以及細胞和生理學的結果表明，細胞壁是抵御鎘脅迫的首道屏障，多種糖蛋白在鎘脅迫下差異表達。淀粉粒、納米顆粒以及膠狀群體細胞的形成等細胞結構的變化是藻類對鎘毒性長期適應的策略。多種上調表達ABC轉運蛋白的可能參與鎘的轉運。GDP-L-半乳糖磷酸化酶VTC2通過谷胱甘肽—抗壞血酸系統維護鎘引起的氧化還原平衡失調。此外，異黃酮還原酶IRT1參與鎘解毒過程（圖3）。該研究系統解析了藻類響應鎘毒性的分子機制，為提高藻類對鎘的富集和解毒能力提供新的思路。該研究在2023年2月發表于Journal of Hazardous Materials雜志（文章鏈接：https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2023.130990）。

圖3 萊茵衣藻響應鎘毒性的示意圖

再次，通過過表達重金屬的細胞膜轉運蛋白開展重金屬水體生物修復。該學科組前期研究表明硒能解除重金屬鉻的毒性，且重鉻酸鹽主要通過硫酸鹽轉運蛋白SULTR2進入胞內（Zhang et.al., 2021）。在詳細研究SULTR2在細胞中的定位的基礎上，在萊茵衣藻中過表達SULTR2，將衣藻對鉻的富集能力增加1倍， 由6 μg/mg protein增加到12 μg/mg protein。然后，利用海藻酸鈉和硅藻土固定該藻株（圖4），固定后微藻小球對含鉻廢水中鉻的去除能力增加1倍，對廢水中氮、磷等營養物質的去除效率也顯著增高，其中總P含量下降了41% 。該項研究表明獲得的鉻富集能力增強的工程藻株可以用于重金屬污染水體的生物修復。該研究在2023年2月發表于Biotechnology and Bioengineering雜志上（文章鏈接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/bit.28350）。

圖4 過表達SULTR2增強萊茵衣藻對鉻的富集能力

水生所龍歡副研究員、張寶龍博士、聯合培養碩士生唐雨欣分別為上述3篇文章的第一作者，黃開耀研究員為通訊作者。相關研究得到國家重點研發計劃項目（2020YFA0907400）、中國博士后面上項目（2022M723336）、中國科學院水生生物研究所藻類生物學重點實驗室開放課題（202201）等項目的資助。